而再劳伦斯死后，一直与治愈教会合作的该隐霍斯特贵族则决定放弃与治愈教会的合作，转而自己研究，从而出现了污秽之血族，接着治愈教会以清理污秽为名让刀斧手清理了该隐霍斯特贵族，仅有女王不死。
同时星辰钟塔的玛利亚也在悔恨与愧疚的折磨中，选择了‘自杀’，而格曼则被月魔俘获成为了猎人梦境的代理人，并且因为玛利亚的死，格曼制造出了一个人偶并将其打扮成了玛利亚的样子，但最后他还是明白这并不是玛利亚于是将其丢。
可以说这一切的阴谋，都源于月魔，通过引导猎人杀死其他的上位者，也就是古神。
同时随着治愈教会伴随着刀斧手清除、以及兽疫事件后，脱离治愈教会的曼西斯教派出现，他们用更疯狂的办法来追寻古神的秘密，以及进化之路，那就是创造古神，
玩家所扮演的外乡人，就是在这个时间点到达的亚楠，在注入了暗淡之血后的外乡人进入了梦境，接着被选中成为了猎人。
为了了解关于暗淡之血的由来前往教会，并接着发现入夜后的异变，比如神职人员怪兽、猎杀之夜等等一系列的事情，而当猎人在前往教会寻求结果无果后，根据得到的一些线索又便前往了拜尔金沃斯。
在那里秘密被慢慢的揭开，蜘蛛罗姆隐藏仪式，召唤无名月亮的血月仪式、梦魇之子。
并且在这个过程中了解了想要不变成怪兽，必须阻止仪式继续进行，因为仪式会造成古神氏的降临，诅咒的开始和人与怪兽的界限模糊，为了避免自己不会变成怪兽前往阻止仪式。
至于最后的三个结局。
第一个结局：猎人此时此刻已经成长为能够对古神造成威胁的存在了，为了安稳月魔让格曼将猎人送出猎人梦境。
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